Der erste Kern der Vatikanischen Museen war die Sammlung von Statuen, die unter Julio II ausgestellt wurden auf der sogenannten "Terrasse der Statuen", heute "Oktagon-Terrasse". Die Anordnung künstlerischer Sammlungen, die dem Publikum zugänglich sind, war eine Idee von Clement XIV und Pius VI. Pius VII dehnte das Museum aus und fügte das Chiaramonti-Museum an, das Brazo Nuovo und die Lapidaria-Galerie.

Im Jahre 1837 gründete Grgor XVI das Etruskische Museum, mit den Schätzen, die in den Ausgrabungen von Südetrurien 1828 gefunden wurden. Er gründete auch das Ägyptische Museum (1939), mit ägyptischen Monumenten aus ägyptischen Ausgrabungen und und den in den Galerien von klassischer Kunst und dem Capitolino-Museum zerstreute denen, die in den Galerien der Klassischen Kunst und dem Capitolino-Museum verteilt sind.

Unter Papst Pius X wurde 1910 eine Abteilung hinzugefügt, die 137 Inschriften alter hebräischer Friedhöfe in Rom enthält, die von den Besitzern des Landes gespendet wurden, Marquises Pellegrini-Quarantotti.

Ebenfalls Teil des Museums: die Galerie der Teppiche - eine Sammlung von Teppichen vielfältiger Fabriken, vom sechzehnten und siebzehnten Jahrhundert-; die Galerie der Landkarten; die Sobieski-Räume und von der Unbefleckten Empfängnis; die Sixtinische Kapelle, benannt nach dem Gründer Sixtus IV und eine der bekanntesten Postkarten des Vatikans; das Borgia-Apartment, alte Räume von Alexander VI, restauriert und für das Publikum geöffnet im Jahre 1897; die Vatikanische Galerie der Malerei, 1932 von Pius XI neben dem Eingag der Museen gegründet.

Im Jahre 1973 wurde die Sammlung der Modernen Religiösen Kunst hinzugefügt und am 23. Juni 1973 von Paul VI eingeweiht. Das historische Museum, das 1973 gegründet wurde, wurde 1987 zum Päpstlichen Apartment des Letrán-Palasts transferiert, und schließt auch ikonographische Serien der Päpste ein, zusätzlich zu Objekten der Päpstlichen Militäreinheiten und zur Kapelle und päpstlichen Familie, und eine Dokumentation über Zeremonien, die außer Gebrauch gekommen sind.

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